Bielmo - tkanka odżywiająca zarodek. I. Bielmo u roślin okrytonasiennych (Angiospermae) jako wynik podwójnego zapłodnienia..pdf - KOSMOS 2002 Tom 51, Numer 1 (254) - fungurius

Tom 51, 2002

Numer 1 (254)

Strony 69–83

J OANNA R OJEK 1 iE L¯BIETA K UTA 2

1 Zak³ad Genetyki i Cytologii

Uniwersytet Gdañski

K³adki 24, 80-822 Gdañsk

e-mail: rojek@biotech.univ.gda.pl

2 Zak³ad Cytologii i Embriologii Roœlin

Uniwersytet Jagielloñski

Grodzka 52, 31-044 Kraków

e-mail: kutael@grodzki.phils.uj.edu.pl

BIELMO — TKANKA OD¯YWIAJ¥CA ZARODEK

I. BIELMO U ROŒLIN OKRYTONASIENNYCH (ANGIOSPERMAE) JAKO WYNIK

PODWÓJNEGO ZAP£ODNIENIA

WSTÊP

Bielmo (endosperma, endosperm) u roz-

mna¿aj¹cych siê p³ciowo roœlin okrytonasien-

nych (Angiospermae) powstaje z komórki cen-

tralnej w wyniku podwójnego zap³odnienia.

Podwójne zap³odnienie zosta³o odkryte przez

rosyjskiego badacza S. G. Nawaszina w 1898 r.

u Lilium martagon i Fritillaria tenella . Nieco

póŸniej, w 1899 r. swoje obserwacje podwój-

nego zap³odnienia niezale¿nie opublikowa³

francuski cytolog L. Guignard. W 1999 r., z oka-

zji 100-letniej rocznicy tego odkrycia, ukaza³o

siê wiele artyku³ów przegl¹dowych o charakte-

rze historycznym, jak równie¿ donosz¹cych o

najnowszych postêpach i osi¹gniêciach w ba-

daniach podwójnego zap³odnienia ( F RIEDMAN

1998, H U 1998, J ENSEN 1998, C RESTI iL INSKENS

1999, P OPIELARSKA iP RZYWARA 1999, P RZY-

WARA iP OPIELARSKA 1999).

Obecnie proces ten jest znany i uznany za

powszechnie wystêpuj¹cy u Angiospermae.

Do woreczka zal¹¿kowego (gametofit ¿e-

ñski), zawieraj¹cego w typowej formie (np. typ

Polygonum) siedem komórek (dwie synergidy,

komórkê jajow¹, komórkê centraln¹ z dwoma

j¹drami biegunowymi oraz trzy antypody)

przekazywane s¹ za poœrednictwem ³agiewki

py³kowej dwie komórki plemnikowe (gamety

mêskie). Dochodzi do preferencyjnego zap³od-

nienia, co oznacza, ¿e jedna komórka plemni-

kowa ³¹czy siê z komórk¹ jajow¹, zaœ druga z

komórk¹ centraln¹. Istniej¹ dane œwiadcz¹ce o

tym, ¿e u niektórych gatunków komórki plem-

nikowe, zap³adniaj¹ce komórkê jajow¹, ró¿ni¹

siê na poziomie ultrastruktury od plemników

zap³adniaj¹cych komórkê centraln¹ (R USSEL

1991, 1992). Stwierdzono równie¿, ¿e komórki

plemnikowe i j¹dro komórki wegetatywnej s¹

zespolone w mêsk¹ jednostkê generatywn¹

(ang. male germ unit) (R USSEL 1996). Elementy

tej jednostki przemieszczaj¹ siê razem. Takie

zespo³y opisano w py³ku i ³agiewkach py³ko-

wych gatunków z rodzajów: Plumbago, Brassi-

ca, Spinacia, Petunia, Hordeum (T IAN iR USSEL

1998). W wyniku podwójnego zap³odnienia

powstaje diploidalny (2n) zarodek i triploidal-

ne bielmo (3n). Nale¿y jednak zdawaæ sobie

sprawê, ¿e liczba j¹der bior¹cych udzia³ w po-

wstawaniu bielma mo¿e byæ ró¿na w zale¿no-

œci od typu woreczka zal¹¿kowego oraz liczby

j¹der uczestnicz¹cych w fuzji, zarówno od stro-

J OANNA R OJEK iE L¯BIETA K UTA

ny komórki centralnej, jak i komórek plemni-

kowych (patrz R ODKIEWICZ 1973, R ODKIEWICZ

i wspó³aut. 1996).

Bielmo, jako tkanka od¿ywiaj¹ca m³ody za-

rodek, wystêpuje u roœlin nago- i okryto-

zal¹¿kowych. Pochodzenie bielma jest jednak

odmienne u obu grup. U Gymnospermae biel-

mo rozwija siê wprost z makrospory, stanowi

wiêc gametofit ¿eñski, który powstaje z komór-

ki o zredukowanej liczbie chromosomów i jest

tkank¹ haploidaln¹ (bielmo pierwotne, pra-

bielmo) (R ODKIEWICZ 1984). U roœlin okryto-

nasiennych z regu³y bielmo powstaje z komór-

ki centralnej woreczka zal¹¿kowego w wyniku

podwójnego zap³odnienia i okreœlane jest jako

bielmo wtórne.

U wiêkszoœci roœlin okrytonasiennych biel-

mo rozpoczyna swój rozwój przed podzia³em

zygoty, a od jego prawid³owego rozwoju zale¿y

normalny rozwój zarodka. U roœlin o nasionach

bielmowych (np. Solanaceae, Papaveraceae,

Poaceae) bielmo, poza funkcj¹ od¿ywiania za-

rodka w czasie jego rozwoju, s³u¿y jako maga-

zyn substancji zapasowych w dojrza³ym nasie-

niu. Z kolei u roœlin posiadaj¹cych nasiona bez-

bielmowe (np. Fabaceae, Cucurbitaceae, Aste-

raceae) bielmo zostaje zu¿yte przez zarodek w

czasie rozwoju nasienia. Funkcje od¿ywcz¹ i za-

pasow¹ pe³ni¹ wówczas najczêœciej liœcienie

(np. fasola, rzepak). Istniej¹ równie¿ gatunki z

nasionami, które maj¹ substancje zapasowe

zlokalizowane zarówno w bielmie, jakiwza-

rodku. Tylko gatunki nielicznych rodzin (Or-

chidaceae, Podostemonaceae, Trapaceae) w

ogóle nie rozwijaj¹ bielma. U przedstawicieli

tych rodzin wykszta³ci³y siê inne utwory za-

pewniaj¹ce dop³yw substancji od¿ywczych do

zarodka. Na przyk³ad, szcz¹tkowe bielmo w ro-

dzinie Podostemonaceae jest zastêpowane

przez pseudogametofit ¿eñski, powstaj¹cy ze

zmodyfikowanego oœrodka, a nucellus w

zal¹¿kach (i nasionach) Piperaceae, Amaran-

thaceae i Zingiberaceae przekszta³ca siê w

tkankê zwan¹ perisperm¹ (obielmem) (patrz

R ODKIEWICZ 1973, R ODKIEWICZ i wspó³aut.

1996).

TYPY BIELMA

Wyró¿nia siê trzy zasadnicze typy bielma w

zale¿noœci od momentu i sposobu zak³adania

siê œcian komórkowych po podzia³ach j¹dra

(j¹der) w komórce centralnej: j¹drowy (nukle-

arny), komórkowy (celularny) i helobialny

(patrz R ODKIEWICZ 1973, V IJAYARAGHA V AN i

P RABHAKAR 1984, L OPES iL ARKINS 1993,

R ODKIEWICZ i wspó³aut. 1996) (Ryc. 1).

W typie j¹drowym, opisanym u gatunków z

rodzin: Fabaceae, Palmaceae, Poaceae, Cucur-

Ryc. 1. Typy bielma rozwi-

jaj¹cego siê w wyniku po-

dwójnego zap³odnienia z

triploidalnej (3n) komórki

centralnej. J — bielmo

j¹drowe; K — bielmo ko-

mórkowe; H — bielmo he-

lobialne.

Bielmo — tkanka od¿ywiaj¹ca zarodek (I)

bitaceae oraz u niektórych przedstawicieli ro-

dzin Brassicaceae i Ranunculaceae, zarówno

podzia³ pierwotnego j¹dra bielma, jak i szereg

kolejnych podzia³ów j¹der potomnych odby-

wa siê bez zak³adania siê miêdzy nimi œcian ko-

mórkowych (Ryc. 2). Bardzo czêsto pierwsze

mitozy s¹ synchroniczne, potem ta synchroni-

zacja zanika, jednak j¹dra dziel¹ siê w pewnym

wykaza³y, ¿e proces celularyzacji j¹drowej en-

dospermy jest wysoce konserwatywny (patrz

B ROWN i wspó³aut. 1994, 1996a, b; O LSEN

2001; O LSEN i wspó³aut. 1995, 1999). W bardzo

rzadkich przypadkach œciany komórkowe nie

tworz¹ siê w ogóle (np. u Tropaeolum ). Ist-

niej¹ równie¿ gatunki (w rodzinach Brassica-

ceae, Cucurbitaceae, Fabaceae), u których zew-

nêtrzne partie bielma j¹drowego ulegaj¹ celu-

laryzacji, natomiast czêœæ bielma wokó³ zarod-

ka pozostaje j¹drowa (R ODKIEWICZ i wspó³aut.

1996, B ECRAFT i wspó³aut. 2001, O LSEN 2001).

W przypadku bielma typu komórkowego,

wystêpuj¹cego np. u przedstawicieli Lamiace-

ae, Campanulaceae, Crassulaceae, Scrophula-

riaceae, Gesneriaceae, Acanthaceae, Lobeliace-

ae, Plantaginaceae, po pierwszym podziale

pierwotnego j¹dra bielma zak³ada siê œciana

komórkowa dziel¹ca poprzecznie (rzadziej

pod³u¿nie) wnêtrze woreczka zal¹¿kowego.

Zak³adanie œcian towarzyszy wszystkim dal-

szym podzia³om j¹der potomnych.

Typ helobialny jest najrzadszy i charaktery-

styczny dla Helobiae, Nympheaceae; wystêpu-

je równie¿ w rodzaju Linum, Trillium , Juncus i

innych jednoliœciennych. Bielmo typu helo-

bialnego rozwija siê wed³ug poœredniego, w

stosunku do wy¿ej opisanych, programu. Ko-

mórka macierzysta bielma dzieli siê na dwie ko-

mórki nierównej wielkoœci; znacznie wiêksza

jest komórka mikropylarna, a chalazalna —

mniejsza. J¹dro w mikropylarnej komórce pod-

lega podzia³om mitotycznym bez cytokinez, co

prowadzi do powstania cenocytu, podobnie

jak w typie j¹drowym. Po pewnym czasie,

tworz¹ siê przegrody pierwotne, b³ony i œciany

komórkowe — powstaj¹ jednoj¹drowe komór-

ki. Ma³a komórka chalazalna pozostaje czêsto

jednoj¹drowa. Opisano rozmaite warianty biel-

ma helobialnego. Ró¿nice miêdzy nimi s¹ czê-

sto trudne do uchwycenia i mog¹ np. polegaæ

na tym, ¿e pierwsze dwie komórki bielma s¹

prawie równe i w obu zachodz¹ mitozy, a pod

koniec rozwoju zaczynaj¹ siê cytokinezy i

tworz¹ siê œciany komórkowe. Chalazalna ko-

mórka mo¿e u niektórych gatunków rozwijaæ

siê w haustorium. Niejednokrotnie trudno jest

odró¿niæ typ nuklearny od wariantu typu helo-

bialnego, poniewa¿ chalazalna komórka bywa

bardzo ma³a, a œciana poprzeczna delikatna i

niewyraŸna.

Filogeneza poszczególnych typów rozwo-

jowych bielma jest wci¹¿ przedmiotem wielu

sprzecznych pogl¹dów. Jedni badacze uwa¿aj¹

bielmo typu j¹drowego za najbardziej pierwot-

Ryc. 2. Zarodek globularny (z) z suspensorem (s)

i bielmo j¹drowe (b) u Vicia cracca powsta³e w

wyniku podwójnego zap³odnienia (przeŸrocze

udostêpnione przez Pani¹ Annê Srokê z pracy

magisterskiej).

porz¹dku. Cykl mitotyczny mo¿e zaczynaæ siê

w j¹drach le¿¹cych na biegunie mikropylar-

nym lub chalazalnym. Tempo podzia³ów mo¿e

byæ bardzo szybkie, jak np. u Helianthus , gdzie

cykl mitotyczny w bielmie trwa 60 minut. W

cenocycie rozwijaj¹cego siê bielma j¹dra s¹

równomiernie rozmieszczone w cienkiej, przy-

œciennej warstwie cytoplazmy; w centralnej

czêœci znajduje siê du¿a wakuola, któr¹ mog¹

przecinaæ w¹skie pasma cytoplazmy. Pozycja

ka¿dego j¹dra jest stabilizowana przez promie-

niœcie rozmieszczone wokó³ niego mikrotubu-

le. Wiêksze zgrupowanie j¹der mo¿na obser-

wowaæ na biegunie mikropylarnym wokó³ pra-

zarodka i na biegunie chalazalnym. U niektó-

rych gatunków j¹dra na obu biegunach ró¿ni¹

siê wielkoœci¹ np. u Brassica oleracea

(M ACKIEWICZ 1973), Brassica napus cv. Topas

(R OJEK 2000) i Arabidopsis thaliana ( H ERR

1999, B ROWN i wspó³aut. 1999). Liczba wol-

nych j¹der mo¿e wahaæ siê od kilku ( Coffe a) do

kilkuset ( Primula ).

Mechanizm cytokinezy w³¹cza siê po okre-

œlonej, mniej wiêcej sta³ej dla gatunku, liczbie

swobodnych podzia³ów j¹der. Badania z ostat-

nich kilku lat nad kukurydz¹, ry¿em, pszenic¹ i

jêczmieniem, oparte o metody histochemiczne

w po³¹czeniu z mikroskopem konfokalnym

J OANNA R OJEK iE L¯BIETA K UTA

ne, podczas gdy inni uznaj¹ ten typ bielma za

najbardziej zaawansowany. Wnikliw¹ analizê

przeprowadzi³a w 1957 r. Wunderlich (patrz

R YCHLEWSKI 1968) w oparciu o korelacjê cech

zal¹¿ków (rodzaj oœrodka, liczbê integumen-

tów i obecnoœæ komórki przykrywkowej) z ty-

pem rozwoju endospermy. Autorka za pier-

wotny uzna³a zal¹¿ek grubooœrodkowy, dwu-

os³onkowy — z komórk¹ przykrywkow¹ i ko-

mórkowym typem bielma; za ewolucyjnie

najm³odszy — zal¹¿ek cienkooœrodkowy z

j¹drowym bielmem. Tak wiêc ewolucyjne

zmiany, zdaniem autorki, prowadz¹ od endo-

spermy komórkowej poprzez helobialn¹ do

j¹drowej. Dane z ostatnich kilku lat, oparte o

porównawcz¹ analizê rozwojow¹ i filogene-

tyczn¹ zap³odnienia i embriogenezy u roœlin

okrytonasiennych i ich bliskich ¿yj¹cych

przodków, potwierdzi³y s³usznoœæ hipotezy o

prymitywnym charakterze endospermy typu

komórkowego (F RIEDMAN 1994); natomiast

powszechnie uznaje siê endospermê helo-

bialn¹ za najbardziej zaawansowan¹ ewolucyj-

nie.

Jakie jest ewolucyjne pochodzenie bielma?

Na to pytanie szukano odpowiedzi zaraz po od-

kryciu podwójnego zap³odnienia. Do dzisiaj

istniej¹ na ten temat dwie przeciwstawne hipo-

tezy. Jedna z nich, zaproponowana przez Sar-

ganta w 1900 r. postulowa³a pochodzenie biel-

ma od „altruistycznego” zarodka bliŸniaczego

mog¹cego tworzyæ siê u przodków roœlin kwia-

towych. Druga, wskazywa³a na rozwój endo-

spermy jako wynik opóŸnionego rozwoju me-

gagametofitu stymulowanego przez fuzjê dru-

giej mêskiej gamety z j¹drem biegunowym wo-

reczka zal¹¿kowego czyli na ewolucyjn¹ homo-

logiê bielma z gametofitem ¿eñskim prymityw-

nych roœlin nasiennych (patrz F RIEDMAN

1994). Do niedawna nie by³o dowodów na po-

twierdzenie tych hipotez. Dopiero badania z

ostatnich 10 lat, dokumentuj¹ce wystêpowa-

nie procesu podobnego do podwójnego

zap³odnienia u Ephedria , Gnetum i Welwit-

schia (roœliny nagozal¹¿kowe), w wyniku któ-

rego powstaj¹ dwa bliŸniacze zarodki z zap³od-

nienia komórki jajowej i komórki kana³owo

brzusznej rodni, wydaj¹ siê potwierdzaæ hipo-

tezê, ¿e bielmo pochodzi z nadliczbowego,

zmodyfikowanego zarodka przodków roœlin

kwiatowych (F RIEDMAN 1990, 1992, 1994,

1995; F RIEDMAN iC ARMICHEL 1996).

MODEL ROZWOJU BIELMA

Model rozwoju bielma zosta³ opracowany

na podstawie szczegó³owych badañ nad roœli-

nami zbo¿owymi i nad Arabidopsis (Brassica-

ceae), u których wystêpuje j¹drowy typ endo-

spermy. Wyró¿niono kilka etapów rozwojo-

wych: stadium cenotyczne, celularyzacja, ró¿-

nicowanie i stadium dojrza³oœci. Ostatnie bada-

nia wskazuj¹ na to, ¿e mechanizmy dwóch

pierwszych faz rozwojowych endospermy s¹

bardzo konserwatywne i obecne u wiêkszoœci

Angiospermae (F ERGER 1999, N GUYEN i

wspó³aut. 2000, B ECRAFT i wspó³aut. 2001,

O LSEN 2001). Podobieñstwa te dotycz¹ ukie-

runkowanej migracji j¹der w stadium ceno-

tycznym oraz odbudowy antyklinalnej œciany

komórkowej. W procesie tworzenia siê œciany

bior¹ udzia³ fragmoplasty cytoplazmatyczne

tworz¹ce siê w strefie miêdzy radialnym syste-

mem mikrotubul wychodz¹cych z otoczki

j¹drowej.

Celularyzacja wieloj¹drowego syncytium

jest skoordynowanym procesem, w którym za-

chodzi specyficzna sekwencja zdarzeñ obej-

muj¹ca cykl komórkowy, organizacjê cytosz-

kieletu i odtwarzanie œciany komórkowej (V AN

L AMMEREN 1998, B ECRAFT i wspó³aut. 2001,

O LSEN 2001). Pierwszym etapem w procesie

celularyzacji jest organizacja syncytialnej endo-

spermy w j¹drowe domeny cytoplazmtyczne

(ang. nuclear cytoplasmic domains, NCDs) po-

przez radialne systemy mikrotubul (ang. radial

microtubul systems, RMS). Funkcj¹ RMS jest

umiejscowienie równo w przestrzeni j¹der en-

dospermy i okreœlenie miejsca zak³adania siê

œciany. W nastêpnym etapie dochodzi do ini-

cjacji œcian antyklinalnych, które oddzielaj¹

s¹siaduj¹ce NCDs. Fragmoplasty kontynuuj¹

jednokierunkowy (centrypetalny) wzrost

œcian antyklinalnych w kierunku wnêtrza ko-

mórki centralnej. NCDs s¹ czêœciowo odsepa-

rowane od siebie przez œciany antyklinalne, co

w efekcie prowadzi do powstania cylindrów

radialnie wyd³u¿aj¹cych siê, nazywanych czê-

sto alweolami. Po krótkiej przerwie, w alwe-

olach endospermy zbó¿ wznawiane s¹ mitozy i

po raz pierwszy w procesie rozwoju bielma za-

chodzi cytokineza. Podzia³y peryklinalne w al-

weolach oddzielaj¹ zewnêtrzny pok³ad komó-

Bielmo — tkanka od¿ywiaj¹ca zarodek (I)

rek i przesuwaj¹ alweole w g³¹b endospermy.

Kolejne pok³ady s¹ wytwarzane w kierunku

centrypetalnym a¿ osi¹gn¹ region centralny;

wówczas ca³a endosperma j¹drowa jest ca³ko-

wicie wype³niona komórkami. Powtarzaj¹cy

siê schemat alweolacji i centrypetalnego wzro-

stu œcian komórkowych tworzy regularne pie-

rœcienie komórek endospermy (Ryc. 3, 4).

od¿ywianiu zarodka (N GUYEN i wspó³aut.

2000). W dalszym rozwoju zarodka, w stadium

torpedy, centralna czêœæ endospermy jest stop-

niowo trawiona przez rozrastaj¹cy siê zarodek,

pozostaje tylko peryferyczny pok³ad komórek,

porównywalny pod wzglêdem po³o¿enia i on-

togenezy do warstwy aleuronowej u zbó¿; jego

funkcja w bezbielmowych nasionach roœlin

Ryc. 3. Schematyczne przedstawienie kolejnych etapów zak³adania siê œcian komórkowych w bielmie

j¹drowym.

Triploidalne (3n), pierwotne j¹dro bielma zlokalizowane w proksymalnym koñcu komórki centralnej (a). Wie-

loj¹drowe cenocytowe bielmo — peryferycznie zlokalizowane j¹dra otaczaj¹ centraln¹ wakuolê (W) komórki

centralnej (b). Cykl mitoz — widoczne wrzeciona cytokinetyczne miêdzy siostrzanymi i niesiostrzanymi j¹drami

(c). Radialny system mikrotubul (RMS) tworz¹cy siê na powierzchni j¹der bielma (d). Tworzenie siê œcian komór-

kowych prostopad³ych do powierzchni bielma — powsta³e komórki nosz¹ nazwê alweoli (e). Tworzenie siê ko-

lejnych warstw komórek bielma (f–h).

U Arabidopsis , wczesne etapy rozwoju en-

dospermy s¹ takie same jak u zbó¿, ale uzale-

¿nione od jej po³o¿enia w zal¹¿ku (region mi-

kropylarny, centralny, chalazalny) (B ROWN i

wspó³aut. 1999, N GUYEN i wspó³aut. 2000)

(Ryc. 5). Rozwój rozpoczyna siê w rejonie mi-

kropylarnym w pobli¿u zarodka, nastêpnie jest

kontynuowany w regionie centralnym i prze-

chodzi do chalazalnego. Celularyzacja bielma

rozpoczyna siê w regionie mikropylarnym, a

koñczy siê przy wejœciu w obrêb regionu chala-

zalnego, gdzie syncytialna endosperma tworzy

tzw. cystê endospermaln¹ (ang. coenocytic

cyst). Po³o¿enie wieloj¹drowej cysty nad

tkank¹ waskularn¹ i obecnoœæ œcian transfero-

wych sugeruje, ¿e mo¿e pe³niæ ona funkcjê

haustorialnej struktury, która odgrywa rolê w

dwuliœciennych jest nieznana (B ROWN i

wspó³aut. 1999).

Wczesne stadia rozwoju endospermy j¹dro-

wej u traw i kapustowatych posiadaj¹ wiele po-

dobieñstw do rozwoju ¿eñskiego gametofitu

Gymnospermae. W obu przypadkach przejœcie

od inicjalnej, wieloj¹drowej cytoplazmy do sta-

dium komórkowego przebiega przez tworze-

nie siê alweoli. Proces alweolacji obserwowa-

no u paproci nasiennych pochodz¹cych z pale-

ozoiku sprzed 300 mln (D OYLE 1996), co

œwiadczy o jego bardzo wczesnym powstaniu

w ewolucji.

Jaka jest korzyœæ z obecnoœci syncytialnego

stadium? Jedn¹ z mo¿liwych odpowiedzi jest

szybkoœæ rozwoju takich struktur. Alterna-

tywn¹ hipotez¹, choæ niekoniecznie wyklu-

Bielmo - tkanka odżywiająca zarodek. I. Bielmo u roślin okrytonasiennych (Angiospermae) jako wynik podwójnego zapłodnienia..pdf

Plik z chomika:

Inne pliki z tego folderu:

Inne foldery tego chomika: